A instituição Câmara Municipal teve sua origem na Antiga Roma, quando os dirigentes do Império Romano, que criaram os Municípios, entenderam que havia a necessidade de aproximar o Governo dos povos conquistados. Então criaram a função de Edil, título concedido aos membros de uma junta de magistrados eleitos anualmente em Roma e nos seus domínios. A junta era responsável pela manutenção da ordem pública. Além disso, supervisionava o comércio, o mercado, as provisões de água e alimentos, ocupando-se também de vários encargos públicos, tais como a regulação das construções, do trânsito, do comércio e de outros aspectos importantes da vida diária dos cidadãos. O próprio Imperador Julio César, no ano de 65 a.C., ao regressar da campanha de conquista das Gáleas (hoje França e países limítrofes), onde comandava parte do exército, foi eleito Edil em Roma. As funções de um edil podem ser equiparadas às de um moderno presidente da Câmara Municipal.

No Brasil, as Câmaras foram introduzidas pelos colonizadores portugueses, em 1532, quando São Vicente é elevado à categoria de vila. De fato, durante todo o período do Brasil Colônia, possuíam Câmaras municipais somente as localidades que tinham o estatuto de vila, condição atribuída pelo Reino de Portugal mediante ato régio.

O município de Irahy foi desmembrado de Palmeiras das Missões em 1º de julho de 1933, através do Decreto Estadual Nº 5.368, do Governador José Antonio Flores da Cunha. A prefeitura foi instalada, tomando posse como o primeiro prefeito o médico Vicente de Paula Dutra, em 13 de agosto de 1933.

Com as eleições de 17 de novembro de 1935, foi eleita a primeira Legislatura Municipal de Iraí, sendo instalada a Câmara Municipal no dia 25 de dezembro de 1935. Nesse ano aconteceu um fato histórico, pois nas primeiras eleições municipais onde as mulheres tiveram o direito de votar e ser votada, foi eleita a primeira mulher vereadora de Iraí, Teresa Elisa Loock sendo destaque nacional, pois nessa época Teresa foi uma das poucas mulheres eleitas no Brasil.

A sessão de instalação ocorreu no prédio da Prefeitura, tendo como o primeiro presidente do Legislativo o vereador Heitor Silveira. A primeira Legislatura do Município foi entre os anos de 1936 a 1937, composta por oito vereadores, sendo eles José Beltrame, Firmino Santa Helena, Otto Felemberg, Teresa Elisa Loock, Heitor Silveira, José Santinelli, Antonio Marino Zanato e Roberto Dreher.

Sob a presidência do vereador Gilson Conzatti a Câmara de Iraí conquistou sua autonomia e independência, ou seja, sua sede própria. No dia 21 de agosto de 2020, o Poder Legislativo Municipal de Iraí inaugurou sua nova sede, que funciona no andar superior do Banco do Brasil. O prédio foi concedido pelo Estado do Rio Grande do Sul ao Município, por tanto, o Legislativo não terá custo de aluguel.